Anciennement "l'Eguillon", au sens de "la pointe aiguë", elle a donné son nom à la Baie et à la commune. Il s'agit de la Baie de l'Aiguillon dont l'arc de cercle presque parfait se déroule sur une vingtaine de kilomètres. Elle représente le vestige du Golfe des Pictons, site originel du Marais Poitevin. Le site est resté très sauvage. Il est fréquenté essentiellement par les boucholeurs qui ont implanté à la limite de l'estuaire du Lay des milliers de pieux sur lesquels ils élèvent les moules.

L'Aiguillon-sur-Mer était à l'origine une île. L'île de l'Aiguillon formée de dunes sur un fond calcaire était entourée  à l'est par la « Grande Rade », au sud par la mer, à l'ouest par le Grand Lay, au nord par le Chenal de la Raque qui communiquait du Lay à l'intérieur de la rade. La partie nord-ouest de ce chenal ayant été rapidement comblée par les sables et le cinglage et par les vases des hautes marées, cette île se retrouve réunie au continent.

C'est entre le V^ème et le XII^ème siècle que s'édifia le massif dunaire sur lequel est bâti le bourg de l'Aiguillon. Au XVIII^ème siècle, la mer submerge une grande partie de la commune, depuis le Cap de l'Aiguillon (prémisse de la Pointe de l'Aiguillon) à plus d'1km de large jusqu'à 2km sur la commune. Le vieux bourg ayant disparu sous les eaux, ses habitants cherchèrent un refuge en amont. Ils s'établirent là où est le bourg actuel.

Totalement dépourvu de falaises, le littoral n'offre qu'un rempart fragile contre les assauts de la mer. Les terres au sud de la commune sont désormais défendues aujourd'hui par une digue de plus de 5 km de long qui fut construite au XIX^ème siècle.

A l'Aiguillon-sur-Mer, c'est tout le Sud-Vendée, et notre Côte de Lumière, que vous embrassez d'un seul regard.

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Surprenante histoire que celle de ce pays

A force d'érosion et de l'évolution du niveau de la mer, le plateau calcaire du Poitou forme alors une cuvette. Cette cuvette est recouverte par la mer lors de la transgression flandrienne, formant le Golfe des Pictons (du nom du peuple autochtone) alors que sur les buttes calcaires sont bâties les villages de Maillezais, Saint-Michel-en-l'Herm ou Marans ("Sinus pictonum").

Le golfe est alors progressivement comblé par des alluvions fluviatiles et des sédiments marins. La côte actuelle n'avait donc pas la même configuration et le golfe s'étalait au sud de Talmont, Luçon et Fontenay-le-Comte.

L'île de Condate (Saint-Michel-en-l'Herm) devint l'un de "ses hauts lieux" lorsqu'en 682 l'évêque de Poitiers, Ansoald y fit construire une abbaye. A l'époque carolingienne les Vikings débarquent à l'embouchure du Lay, s'emparent du puissant monastère et se répandent dans toute la région semant partout la désolation.

Au XIIème siècle, les bénédictins entreprennent l'assèchement des marais avec leurs confrères des abbayes de Nieul-sur-l'Autize, Maillezais, l'Absie, Saint-Maixent et Saint Michel en l'Herm. "Le Canal des Cinq Abbés" rappelle le souvenir des chefs des cinq monastères qui transformèrent ces terres marécageuses pour en faire un pays plus prospère.

Le Marais Poitevin est né.

La Baie de l'Aiguillon est le vestige du célèbre golfe d'antan puisqu'elle accueille les eaux de quatre canaux et celle de la Sèvre-Niortaise à laquelle s'est joint le limpide courant de la Vendée. Le Lay, lui, vient se jeter entre une longue digue et un cordon dunaire appelée la "Pointe d'Arcay".

Les dernières terres conquises de ce Golfe fûrent les terres basses à l'Ouest de la Digue du Génie construite à cet effet, et cela pendant la 1^ère moitié du XX^ème siècle.