Anciennement "l'Eguillon", au sens de "la pointe aiguë", elle a donné son nom à la baie et à la commune. Il s'agit de l'anse de l'Aiguillon dont l'arc de cercle presque parfait se déroule sur une vingtaine de kilomètres. Le site est resté très sauvage. Il est fréquenté essentiellement par les boucholeurs qui ont implanté à la limite de l'estuaire des milliers de pieux sur lesquels ils élèvent les moules.

L'Aiguillon-sur-Mer était à l'origine une île. L'île de l'Aiguillon était formée à l'est par la « Grande Rade », au sud par la mer, à l'ouest par le Grand Lay, au nord par le Chenal de la Raque qui communiquait du Lay à l'intérieur de la rade. La partie nord-ouest de ce chenal ayant été rapidement comblée par les sables et le cinglage et par les vases des hautes marées, cette île se retrouve réunie au continent.

C'est entre le Vè et le XIIè siècle que s'édifia le massif dunaire sur lequel est bâti le bourg de l'Aiguillon. Au XVIIIème siècle, la mer submerge une grande partie de la commune, depuis la Pointe de l'Aiguillon à plus d'1km de large jusqu'à 2km sur la commune. Le vieux bourg ayant disparu sous les eaux, ses habitants cherchèrent un refuge en amont. Ils s'établirent là où est le bourg actuel.

Totalement dépourvu de falaises, le littoral n'offre qu'un rempart fragile contre les assauts de la mer. Les terres au sud de la commune sont désormais défendues aujourd'hui par une digue de plus de 5 km de long qui fut construite au siècle dernier.

A l'Aiguillon-sur-Mer, c'est tout le Sud-Vendée, et notre Côte de Lumière, que vous embrassez d'un seul regard.

Surprenante histoire que celle du Pays de l'Aiguillon : Les Pictons, ainsi nommait-on, au début de notre ère, les habitants du Poitou. Avant l'an mil, la côte actuelle n'avait pas la même configuration et ce pays possédait un immense golfe s'étalant au sud de Talmont, Luçon et Fontenay-le-Comte. Des îles, nombreuses, apparaissaient des eaux du "Sinus pictonum"

L'île de Condate (Saint-Michel-en-l'Herm) devint l'un de "ses hauts lieux" lorsqu'en 682 l'évêque de Poitiers, Ansoald y fit construire une abbaye. A l'époque carolingienne les Vikings débarquent à l'embouchure du Lay, s'emparent du puissant monastère et se répandent dans toute la région semant partout la désolation.

Au XIIème siècle, les bénédictins entreprennent l'assèchement des marais avec leurs confrères des abbayes de Nieul-sur-l'Autize, Maillezais, l'Absie et Saint-Maixent. "Le Canal des Cinq Abbés" rappelle le souvenir des chefs des cinq monastères qui transformèrent ces terres marécageuses pour en faire un pays plus prospère.

La Baie de l'Aiguillon est le reste du célèbre golfe d'antan puisqu'elle accueille les eaux de quatre canaux et celle de la Sèvre-Niortaise à laquelle s'est joint le limpide courant de la Vendée. Le Lay, lui, vient se jeter entre une longue digue et une bande de terre appelée "La pointe d'Arcay".

Les dernières terres conquises de ce Golfe fûrent les terres basses à l'Ouest de la Digue du Génie construite à cet effet, et cela pendant la 1^ère moitié du XX^ème siècle.